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DE LOS EDITORES

Genes, organismos, ambiente y sociedad: el legado de Richard Lewontin
Lev Jardón Barbolla, editor invitado, Luis E. Eguiarte y Clementina Equihua Z

ARTÍCULOS

Lewontin: evolución, dialéctica y pensamiento crítico
Lev Jardón Barbolla

Recordando a Richard Lewontin (1929-2021)
Stuart Newman

La genética de poblaciones antes y después de Lewontin
Luis E. Eguiarte y Valeria Souza

El legado de Richard Lewontin para las ciencias biológicas es la praxis revolucionaria
Ana Cristina Cervantes Arrioja

Del mosaico genómico de Lewontin y Krakauer a la divergencia entre especies
Daniel Piñero

Lewontin, pasteles, la triple hélice y cómo plantear preguntas sobre el fenotipo
Anayansi Sierralta Gutiérrez

El análisis de Lewontin del maíz híbrido: la relación dialéctica entre la genética y la política
John Vandermeer

Del objeto al proceso, la revolución de Richard Lewontin
Alí Yólotl Sánchez-Ramírez

¿Cómo entender la evolución? El punto de vista de Levins y Lewontin
Pablo Siliceo Portugal

HECHO EN CASA

La microdisección láser, una moderna herramienta para entender la integración de los mecanismos moleculares y celulares
Gastón Contreras Jiménez, Antal Moreno Espinosa, Berenice García Ponce de León y María Elena Álvarez-Buylla Roces

INFOGRAFÍAS

7 razones por las cuales Richard C. Lewontin es uno de los más grandes científicos en la historia
Andrea Legorreta Rojas, Elsa Gabriela Díaz Ramírez, Santiago Gámez Monroy, Jennifer Andrea Muñoz Castellanos y Enrique Armando Pérez Espinosa

Genes y organismos
Alejandro O. Tellez

Biodiversidad y microbioma en la península de Yucatán: primeros logros y muchos desafíos

En los últimos 70 años hemos visto una acelerada y dramática pérdida de biodiversidad a escala mundial. Esa pérdida ha sido más notable en las zonas tropicales y del Sur Global. Son múltiples las causas de la disminución en la biodiversidad, pero entre ellas destacan las que conllevan una transformación del hábitat para dar paso a las actividades humanas, en particular la deforestación, la agricultura, la ganadería y la urbanización.

          De manera paralela a la pérdida de la biodiversidad, se han incrementado los brotes de enfermedades infecciosas emergentes y reemergentes, específicamente las que son transmitidas por animales. Estas enfermedades son conocidas como enfermedades zoonóticas, definidas técnicamente como cualquier enfermedad infecciosa que se transmite de los animales no humanos al ser humano y viceversa.

          Por un lado, la pérdida de biodiversidad y la transformación de la naturaleza pueden provocar un cambio en las dinámicas de los ecosistemas, es decir, en las relaciones entre todos los componentes del ecosistema (la flora y la fauna, los factores abióticos como el suelo y los nutrientes, etc.), al alterar las relaciones entre organismos potencialmente patógenos y sus hospederos. Por otro lado, al alterar el entorno se difumina la frontera entre las zonas más o menos conservadas y las habitadas por los seres humanos, lo que facilita e incrementa el contacto directo entre la gente, sus mascotas y los animales de granja con la fauna silvestre y sus patógenos asociados. Las especies silvestres o domésticas que utilizan recursos de zonas antrópicas son conocidas como animales sinantrópicos. Además, la sobreexplotación de recursos naturales, la caza y el tráfico ilegal de fauna silvestre también aumentan el riesgo potencial de las zoonosis.

          Todos los animales, plantas y hongos multicelulares dependen de microorganismos para sobrevivir. A dichos microrganismos asociados los llamamos microbioma, que son virus, bacterias, arqueas y hongos microscópicos. Los organismos que conforman el microbioma viven y proliferan en la piel, el sistema respiratorio, reproductivo, digestivo y otras partes del cuerpo de los animales y los seres humanos. Como un ejemplo de su utilidad, el microbioma ayuda a digerir los alimentos que de otra manera los animales no podrían asimilar y contribuyen a mantener su sistema inmunitario sano. El microbioma en las plantas habita en las raíces, tallos y hojas y facilita la obtención de nutrientes como el nitrógeno; además, ayuda a la protección contra depredadores y parásitos, y puede facilitar su supervivencia en ambientes desérticos o muy húmedos.

          El microbioma en general representa una relación mutualista, esto quiere decir que los microorganismos también se benefician, ya que sus hospederos les proveen recursos y un ambiente adecuado para completar su ciclo de vida. Al conjunto del organismo hospedero y su microbioma se le conoce como holobioma. El trabajo de científicas y científicos ha permitido conocer que el microbioma varía en relación con diversos aspectos del hospedero, incluyendo sus características genéticas, dieta, sexo, etapa de desarrollo, conducta y respuesta inmunitaria. El microbioma a su vez regula funciones fisiológicas del hospedero, como la eficiencia alimentaria, el balance de nutrientes, el crecimiento, la resistencia o desarrollo de enfermedades, entre otras.

            El paisaje, en el sentido ecológico de la palabra, es otro factor clave en la dinámica de la relación hospedero-microbioma. Las variables climáticas (como la temperatura y la humedad), las ambientales (como la altitud sobre el nivel del mar, la topografía y la vegetación, así como la presencia de ríos y montañas) y las antropogénicas (incluyendo carreteras, zonas agrícolas, infraestructura urbana), al igual que la configuración en la matriz del paisaje (o sea, si se distribuyen los ambientes en parches, bordes, corredores, etc.), afectan la composición, la transmisión y la incidencia de las comunidades microbianas.

          La modificación del paisaje y la transformación antropogénica de los ecosistemas han modificado a las poblaciones de animales silvestres y a sus comunidades microbianas asociadas alterando las relaciones biogeográficas (de los seres vivos con su ambiente) y evolutivas (entre los seres vivos a lo largo de su historia evolutiva) que han establecido hospedero y huéspedes durante millones de años. Al desbalance en las comunidades del holobioma se le conoce como disbiosis. Dentro de la disbiosis se reconocen varios procesos no excluyentes, entre ellos la pérdida de diversidad de microorganismos del microbioma, la pérdida de microorganismos benéficos específicos y el incremento de organismos patógenos.

          Con base en todo lo anterior, es necesario conocer con claridad los efectos de la perturbación del ambiente en la interacción humano-animal para determinar los procesos de disbiosis y el potencial origen de enfermedades emergentes y reemergentes. Sin duda, este es uno de los grandes retos de investigación de nuestro siglo.

La Unidad Mérida del Instituto de Ecología y el proyecto del holobioma en la península de Yucatán

En 2015 inició el proyecto de desarrollar un nodo del Laboratorio Nacional de Ciencias de la Sostenibilidad (LANCIS) del Instituto de Ecología de la UNAM en la península de Yucatán, que visionariamente más tarde creció para ser una unidad académica: la Unidad Mérida del Instituto de Ecología. Su sede natural fue la ciudad de Mérida, donde ya existía una fuerte presencia de centros de investigación estatales y de nuestra universidad. Tomó varios años y tres responsables de la dirección del Instituto —los doctores César Domínguez, Constantino Macías y la doctora Ana Escalante— para que finalmente el 28 de julio de 2023 se inaugurara oficialmente el edificio que alberga nuestra sede foránea.

La meta de esta unidad es

…consolidar un grupo de trabajo académico multidisciplinario que se integre con el resto de las entidades de la UNAM y de la región, mediante colaboraciones para la investigación y la gestión ambiental sostenible para la reducción de la vulnerabilidad regional ante escenarios de cambio climático.

          Son varios los objetivos de esta unidad, entre los cuales aquí resaltamos el de realizar investigación en áreas de ecología, evolución urbana, genómica, epidemiología y enfermedades emergentes.

          En ese contexto, desde el año 2020, las doctoras Ella Vázquez Domínguez y Luisa Falcón Álvarez, del Instituto de Ecología, y el Dr. Gerardo Suzán Azpiri, de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, ambas instituciones de la UNAM, propusimos un proyecto multi e interdisciplinario en la península de Yucatán. Nuestro equipo conjunta una amplia experiencia en ecología molecular (estudio de la relación entre los organismos y el ambiente con base en la teoría y las herramientas de la genética y la genómica), ecología animal y microbiana (estudio de los microorganismos en el ambiente y sus interacciones) y epidemiología de fauna silvestre (estudio de las enfermedades zoonóticas). La combinación de estas disciplinas nos permite abordar el estudio de las enfermedades zoonóticas desde un enfoque único y novedoso. Afortunadamente obtuvimos un significativo financiamiento del Programa de Apoyo a Proyectos de Investigación e Innovación Tecnológica (PAPIIT) de la UNAM.

          Así, en 2021, y todavía bajo las diversas restricciones resultado de la pandemia de covid-19, iniciamos el proyecto Monitoreo y diagnóstico integral de la diversidad del holobioma (microbioma y viroma), con énfasis en SARS-CoV-2, en la interfaz humano-animal en la península de Yucatán, con un numeroso equipo de investigadores colaboradores (de dependencias de la UNAM e instituciones del estado de Yucatán), estudiantes de licenciatura, posgrado y becarios posdoctorales.

          El objetivo principal de nuestro proyecto es recopilar e integrar información genética de hospederos (sobre todo de especies de murciélagos y roedores silvestres), la diversidad del microbioma asociado y las características del paisaje, para entender cómo evoluciona el hospedero y su microbioma (holobioma) en relación con el paisaje donde se distribuye. Para ello, primero caracterizamos el paisaje describiendo los factores que lo componen, por ejemplo, el tipo de vegetación, el uso de suelo, ciertas variables climáticas y antrópicas, entre otros. Para obtener la información sobre el microbioma de los animales silvestres y sinantrópicos utilizamos herramientas moleculares y secuenciación genómica. Con base en ello estimamos la riqueza, composición y diversidad filogenética del microbioma. También evaluamos los niveles de diversidad y diferenciación genética de los hospederos (las especies de ratones y de murciélagos) con datos genómicos. Finalmente, determinamos cuál es la relación entre el paisaje, la genética poblacional del hospedero y los patrones de diversidad de su microbioma a lo largo del gradiente de más urbanizado a más conservado en la península de Yucatán.

Primeros resultados del proyecto

Durante estos tres años hemos realizado diferentes actividades de campo, laboratorio, gabinete (procesamiento de imágenes satelitales para evaluar el paisaje), bioinformáticas (análisis de datos genómicos) y divulgación. Aquí queremos compartir algunos de los resultados más sorprendentes que tenemos hasta ahora sobre la caracterización del paisaje en el área de estudio, sobre qué sucede ecológicamente con los murciélagos y roedores que viven ahí, y las características más relevantes del microbioma bacteriano (el bacterioma) del intestino en los roedores. 

            Para nuestro estudio (véase figura 1) nos preguntamos si cambian las características del microbioma en un gradiente regional, desde Mérida (ambiente urbano) a Tizimín (semiconservado) y, por último, a Calakmul (conservado). También queremos saber qué pasa dentro de cada región en un gradiente local que también cubre localidades urbanas, semiconservadas y conservadas.

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Figura 1.

a) Diseño de muestreo en la península de Yucatán, donde se detallan el gradiente de conservación regional (Mérida, Tizimín, Calakmul) y sus correspondientes gradientes locales (localidades de muestreo del estudio). El Parque Arqueo Botánico 'Anikabil’ (en Mérida) y Nueva Vida (en Calakmul) son los extremos de urbanización-conservación de nuestro gradiente regional. b) Mapa con la ubicación geográfica de las regiones (izquierda) y localidades de estudio (derecha).

     Lo primero que hicimos fue describir las superficies del paisaje de cada uno de los sitios de estudio. Para ello utilizamos imágenes satelitales del Sentinel-2A de la Agencia Espacial Europea (ESA). Las imágenes del Sentinel-2A están formadas por 13 bandas espectrales que operan desde el visible hasta el infrarrojo de onda corta, y que muestran un barrido de la superficie terrestre y costera de la Tierra. Con base en estas detalladas imágenes, así como en datos del INEGI y datos ambientales que tomamos en campo, estimamos 24 diferentes índices de vegetación, ambientales y de perturbación antrópica que son útiles para responder las preguntas que nos planteamos. Con esos índices generamos mapas a una resolución de 10 m de todos los sitios de estudio, por ejemplo, el índice de vegetación mejorado (EVI en inglés) con el que podemos ver la cantidad de vegetación (cobertura) que hay en los sitios, el índice de superficies artificiales (ASI en inglés), con el que determinamos la extensión de área modificada, o el índice de temperatura superficial (LST en inglés). Como se aprecia en la figura 2, estos mapas muestran las diferencias en el paisaje que hay dentro y entre regiones. Por ejemplo, en el extremo izquierdo de la imagen se puede distinguir la región más urbanizada, que es la ciudad de Mérida y que es la que tiene menos vegetación. Cuando comparamos estos mismos valores con los otros dos sitios de estudio de nuestro gradiente vemos que en Tizimín, la región semiconservada, el valor promedio del EVI se parece más al de Calakmul, la región más conservada y con una mayor cobertura vegetal; sin embargo, los valores de ASI de Tizimín son mayores porque una amplia extensión de superficie ha sido modificada para fines agrícolas y ganaderos. La temperatura superficial es mayor en Mérida, que es el sitio con más área modificada y menos vegetación (véase figura 2).

Fig2EVazquez
Figura 2.

Mapas que ilustran algunos de los índices calculados para nuestro estudio. Cada columna representa una región del gradiente (de izquierda a derecha, Mérida, Tizimín, Calakmul). Índices: a) EVI (vegetación), b) LST (temperatura superficial), c) ASI (superficies alteradas). Se aprecia, por ejemplo, que Mérida (extremo izquierdo) tiene menor cobertura de vegetación, mayor temperatura superficial y mayor área urbanizada en comparación con las otras dos regiones.

Diversidad faunística y su microbioma en el gradiente de conservación

Encontramos patrones de distribución faunística muy interesantes, ya que las comunidades de animales cambian entre regiones y localidades según el gradiente de conservación. Es decir, observamos que de Calakmul a Tizimín y Mérida, las especies de ratones y murciélagos son diferentes, como lo ilustran los polígonos que están más alejados en la figura 3. Las localidades más conservadas de Tizimín y Calakmul tienen mayor diversidad de especies, con presencia de roedores (por ejemplo, Ototylomys phyllotis y Sigmodon toltecus) y murciélagos (Dermanura phaeotis y Carollia sowelli) que encontramos soólo en estos sitios. En comparación, en Mérida —la región más modificada— la diversidad es menor y las especies más abundantes además están presentes en las tres regiones: un ratón (Peromyscus yucatanicus) y dos murciélagos (Artibeus jamaicensis y Glossophaga mutica).

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Figura 3.

Resultados de un análisis multivariado (NMDS) que se basa en las especies presentes (su abundancia) en cada sitio y el grado de conservación de los sitios en el gradiente regional y local. La información contenida en los polígonos de líneas negras muestra qué tanto se parecen o no las comunidades de roedores (izquierda) y murciélagos (derecha).

     También estudiamos la diversidad funcional de las especies, incluyendo el gremio trófico que las agrupa de acuerdo con sus características ecológicas, por ejemplo, de lo que comen (frugívoras si se alimentan de frutas, granívoras de semillas) o de uso de hábitat, que refleja cómo usan el espacio (arborícolas si viven en los árboles o terrestres si a nivel del suelo). Los resultados que encontramos muestran que la diversidad funcional es mayor para los roedores en Calakmul y para los murciélagos en Tizimín. Dicho de otra forma, desde la perspectiva de los mamíferos silvestres, las zonas altamente modificadas son menos diversas tanto taxonómica (número de especies) como funcionalmente (número de grupos funcionales diferentes). Además, en términos de las variables del paisaje que evaluamos, vemos que la mayor diversidad taxonómica y funcional se asocia con los sitios que tienen mayor cobertura de vegetación, y que dicha diversidad disminuye mientras más nos acercamos a los asentamientos humanos.

     Desde la perspectiva del microbioma, también observamos patrones muy reveladores de riqueza, abundancia y diversidad que concuerdan con la diversidad taxonómica y funcional descrita antes. En particular para los roedores, encontramos que las especies que tienen un bacterioma intestinal más diverso son las que están presentes en las zonas conservadas (como Sigmodon toltecus) (figura 4a). Asimismo, el conjunto de los bacteriomas (es decir, el bacterioma de todas las especies presentes en un sitio) en la localidad urbana de Mérida (la más modificada) es el menos diverso y más diferente de todos (figuras 4b y 5). En contraste, la mayor diversidad está en las localidades más conservadas (Tizimin y Calakmul).

Fig4EVázquez

Figura 4.

Diversidad del microbioma bacteriano (bacterioma) del intestino de los roedores (a) entre las especies estudiadas y (b) entre regiones. Los valores del eje de las ‘x’ representan la riqueza de especies bajo diferentes métricas que se refieren al número total de especies (q0), de especies más comunes (q1) y de especies más abundantes (q2). Como ejemplo, en a) Ototylomys phyllotis es el roedor con mayores valores de diversidad. En los gráficos de bigotes (parte superior de cada gráfico) se indican las comparaciones que son estadísticamente diferentes, como se aprecia en b), donde Mérida es diferente comparada con Tizimín y con Calakmul.

     En la ecología de las enfermedades el objetivo primordial es estudiar y conocer las bacterias con potencial patogénico, tanto para los animales silvestres y domésticos como para el ser humano. Con base en nuestros resultados podemos destacar el orden de las Enterobacterales, presente en el ratón Peromyscus yucatanicus de la región de Mérida (la más urbanizada), como se muestra con una flecha azul en la figura 5. La presencia de las enterobacterias se ha relacionado con disbiosis en el ratón común, Mus musculus, especie directamente asociada con los asentamientos humanos. Asimismo, detectamos bacterias de las familias Clamydiae (orden Verrucomicrobiales, señalada con flecha azul en la figura 5) y Yersinacieae (Enterobacterales); de ambas familias existen algunas especies patógenas. También encontramos presencia de los géneros Helicobacter y Campilobacter en el roedor Sigmodon toltecus de la región Tizimín, bacterias que podrían asociarse a enfermedades del sistema digestivo (por ejemplo, Helicobacter pylori en humanos).

Fig5Evázquez
Figura 5.

Diagrama que muestra la diversidad a nivel de orden de microorganismos (lista en la parte izquierda) del microbioma intestinal en las especies de roedores estudiadas por región (Calakmul, Tizimín, Mérida) y gradiente de conservación dentro de cada región (conservado, semiconservado, urbano). El total de órdenes diferentes es menor en Mérida. Se indican con flecha roja el orden de las Enterobacterales presente en el ratón Peromyscus leucopus de la región de Mérida, y el orden de las Verrucomicrobiales con flecha azul en Sigmodon toltecus de Tizimín.

     Nuestros resultados también muestran patrones particulares de recambio, es decir, la medida que indica cuánto cambian las comunidades microbianas entre hospederos en una región y entre regiones. Estos análisis se hacen comparando pares de especies, y lo que observamos para el caso de los roedores es que los bacteriomas son diferentes entre las especies que las hospedan, pero también son distintos entre las regiones Mérida, Tizimín y Calakmul. Estos resultados confirman que Calakmul, la región más conservada y con mayor diversidad, es muy distinta de las otras regiones; ahí, Ototylomys phyllotis (recordemos que encontramos este ratón en las zonas conservadas) tiene la mayor diversidad de bacterioma entre las especies presentes. A su vez, vemos que Mérida se diferencia por su menor diversidad asociada casi exclusivamente al bacterioma de Peromyscus yucatanicus (figura 6). Podemos confirmar que la alta diversidad microbiana que identificamos en Calakmul está asociada con la alta conectividad del paisaje que tiene esta región.

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Figura 6.

Gráfica que muestra las diferentes comunidades bacterianas (recambio) del microbioma intestinal de las especies de roedores estudiadas (que se indican con diferente color), en las regiones Mérida (triángulos), Tizimín (cuadrados) y Calakmul (hexágonos). Se ve que el microbioma de los ratones hospederos es diferente por región y entre regiones.

Conclusiones y perspectivas

En conjunto, los primeros resultados de nuestro proyecto del holobioma en la península de Yucatán contribuyen a documentar que sí hay un efecto del gradiente de antropización sobre la diversidad taxonómica y funcional de los hospederos, así como en la riqueza, abundancia y diversidad de su microbioma. En otras palabras, mientras más conservado es el hábitat, mayor diversidad de microorganismos en el microbioma de los roedores y murciélagos estudiados.

     Nuestro proyecto continúa y nos quedan muchas cosas por estudiar. Primero concluiremos los análisis del microbioma para los murciélagos y del viroma para ambos grupos de animales. Podemos adelantar que los primeros resultados indican que la mayoría de las especies silvestres presentan varias familias de coronavirus, pero ninguna hasta ahora de las variantes asociadas al SARS-CoV-2. Asimismo, estamos analizando en detalle cómo se relaciona la diversidad y diferenciación genética de los hospederos con su microbioma y las variables más antrópicas del paisaje.

     Como lo mencionamos al inicio, la pérdida de la biodiversidad ha ocasionado un incremento a nivel mundial de las zoonosis —los brotes de enfermedades infecciosas emergentes y reemergentes— y, por ende, de las enfermedades zoonóticas. Queremos que nuestra investigación y los resultados presentes y a futuro justifiquen, desde una perspectiva más aplicada en términos de conservación del ambiente y la biodiversidad, así como de la salud animal y humana, la relevancia de mantener sitios con la menor modificación posible. Una manera de hacerlo es regulando el cambio de uso de suelo y las actividades humanas, y fomentando que, además, se mantengan corredores que unan las zonas urbanas y/o rurales con las más conservadas de la matriz que las rodea. Con ello deseamos estimular la presencia de comunidades faunísticas diversas y de sus microbiomas asociados, manteniendo sus interacciones y la dinámica del ecosistema. Pues no hay duda de que dichas prácticas promoverán la conservación de los ecosistemas y de la biodiversidad, para lograr una relación saludable entre los ambientes poco modificados y los habitados por el humano.

Agradecimientos

Al Programa de Apoyo a Proyectos de Investigación e Innovación Tecnológica (PAPIIT-UNAM), por el proyecto número IV200421 (EVD), a la Dirección General de Asuntos del Personal Académico (DGAPA-UNAM) por la beca posdoctoral a GHC, y al Consejo Nacional de Humanidades, Ciencias y Tecnología (CONAHCyT) por las becas de posgrado a GABM (887756) y NPJ (1085893).

Para saber más
  • Gibb, R., D.W. Redding, K.Q. Chin, et al. (2020). Zoonotic host diversity increases in human-dominated ecosystems. Nature, 584: 398-402. https://doi.org/10.1038/s41586-020-2562-8
  • Hauffe H., y C. Brelli (2019). Conserve the germs: the gut microbiota and adaptative potential. Conservation genetics 20: 19-27. https://doi.org/10.1007/s10592-019-01150-y
  • Mimura, M., T. Yakahara, D.P. Faith, E. Vázquez-Domínguez, et al. (2017). Understanding and monitoring the consequences of human impacts on intraspecific variation. Evolutionary Applications, 10: 121-139. https://doi.org/10.1111/eva.12436
  • Morand, S. (2020). Emerging diseases, livestock expansion and biodiversity loss are positively related at global scale. Biological Conservation, 248: 108707. doi: https://doi.org/10.1016/j.biocon.2020.108707