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EDITORIAL

Unidad Mérida del Instituto de Ecología, los inicios y su investigación
Ana E. Escalante

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El mundo oculto de los microorganismos marinos: el ciclo del nitrógeno en ambientes pobres en oxígeno y el cambio climático

Un mar de microbios

¿Sabías que los océanos son el mayor ecosistema del planeta y que los microbios representan más del 90% de toda su biomasa viva?. Los ambientes marinos, desde su superficie soleada hasta su fondo frío y oscuro, y desde los trópicos hasta los polos, están llenos de vida microbiana. Una sola gota de agua de mar contiene miles de organismos microscópicos flotantes que reciben el nombre de plancton y comprenden desde virus, bacterias y arqueas hasta organismos eucariontes.

          La importancia numérica y la gran diversidad de estos microbios marinos se manifiesta en su relevancia ecológica y biogeoquímica. Los microbios planctónicos forman la base de la red alimentaria marina, realizan la mayor parte de la producción primaria global, producen más de 50% del oxígeno que respiran todos los organismos aerobios de la Tierra y son los motores que impulsan los diferentes ciclos de nutrientes en el océano.

          Los microorganismos que participan en el ciclo del nitrógeno son, además, fundamentales para la salud de nuestro planeta, especialmente aquellos que habitan en los sistemas marinos pobres en oxígeno, como las llamadas “zonas de mínimo oxígeno” y las “zonas muertas”. Estas regiones oceánicas se caracterizan por tener concentraciones extremadamente bajas de oxígeno que impiden el desarrollo de organismos más grandes y complejos.

          Las zonas de mínimo oxígeno están asociadas a fenómenos de surgencia, en los que las corrientes marinas ascendentes transportan aguas ricas en nutrientes a la superficie y con ello estimulan la producción primaria, es decir, la producción de materia orgánica por parte del fitoplancton. Parte de esa materia orgánica se hunde en el fondo marino y, en su camino, es degradada por microbios heterótrofos que consumen el oxígeno del medio, transformándolo en un ambiente hipóxico (con muy poco oxígeno) o incluso anóxico (carente de oxígeno).

          En cambio, las zonas muertas se originan principalmente por la llegada masiva de nutrientes que se emplean como fertilizantes en la agricultura, es decir, es un problema ambiental ocasionado por la actividad antropogénica, con importantes repercusiones negativas en los ecosistemas marinos, como la proliferación de algas nocivas y la muerte de peces.

          A continuación exploraremos brevemente el fascinante mundo de los microbios que ciclan el nitrógeno y sus relevantes funciones en estos ambientes marinos escasos en oxígeno, sus implicaciones en el clima global y cómo estudiamos en el laboratorio de Ecología Microbiana Acuática del Instituto de Ciencias del Mar y Limnología de la UNAM estos seres invisibles pero poderosos héroes de nuestros océanos.

¿Por qué es trascendental el ciclo del nitrógeno marino?

El nitrógeno es un elemento químico esencial para todos los seres vivos porque forma parte de las proteínas y los ácidos nucleicos. Sin embargo, el nitrógeno es a menudo un nutriente limitante en los ambientes marinos, lo que significa que el crecimiento de los organismos está limitado por la baja cantidad de nitrógeno disponible en esos ecosistemas. De hecho, la forma de nitrógeno más abundante en nuestro planeta es la forma gaseosa, N2, que no puede ser utilizada por la mayoría de los microorganismos. La razón es que N2 tiene dos átomos de nitrógeno unidos por un triple enlace (N≡N) y necesitan una enorme energía para romperlo.    Afortunadamente, en la naturaleza está la solución: el ciclo del nitrógeno.

          Este ciclo biogeoquímico es llevado a cabo por diferentes tipos de microbios que convierten el N2 en formas biológicamente disponibles, como el amonio (NH4+) o el nitrato (NO3-). Estas formas de nitrógeno son utilizadas por el fitoplancton, que es la base de la red trófica marina. Por lo tanto, este ciclo es crucial para la supervivencia de los seres vivos.

Los microorganismos involucrados en el ciclo del nitrógeno en los sistemas marinos deficientes en oxígeno

La cantidad de oxígeno en el océano es un factor crítico que influye en los microorganismos involucrados en el ciclo del nitrógeno. En ambientes marinos limitados en oxígeno, como las zonas muertas que se producen en el golfo de México y las zonas de mínimo oxígeno del mar Arábigo y del Pacífico, en frente de México y de Chile, se crean unas condiciones ideales para los microorganismos anaerobios, es decir, aquellos que no requieren oxígeno para sobrevivir. En estos sistemas marinos destacan cuatro tipos principales de microorganismos con reacciones especializadas que les permiten ciclar diferentes compuestos nitrogenados (fig. 1).

Figura 1-Pajares
Figura 1.

Principales procesos y microorganismos involucrados en el ciclo del nitrógeno en sistemas marinos deficientes en oxígeno. Imagen elaborada por S. Pajares Moreno.

          Los fijadores de nitrógeno, también llamados diazótrofos, convierten el N2 en NH4+, que es una forma de nitrógeno que otros organismos pueden usar. Ese proceso es esencial porque repone el nitrógeno en los sistemas marinos. La enzima encargada de la fijación de nitrógeno se llama nitrogenasa, y se desactiva en presencia de oxígeno. Por lo tanto, los sistemas marinos limitados en oxígeno son ambientes ideales para este proceso, que es llevado a cabo principalmente por bacterias heterótrofas, o si hay disponibilidad de luz, por ciertas bacterias fotosintéticas del grupo de las cianobacterias, como Trichodesmium.

          Los nitrificantes son un pequeño grupo de bacterias y arqueas autótrofas que convierten el NH4+ en nitrito (NO2-) y después en NO3-. La nitrificación es un proceso aerobio, pero algunos nitrificantes se han adaptado a vivir a bajas concentraciones de oxígeno. Esto le sucede a Nitrosopumilus maritimus, que es la arquea más abundante del océano y que oxida el NH4+ a NO2, y a Nitrospina, que es la principal bacteria marina encargada de la oxidación de NO2- a NO3-.

          Un grupo clave de microorganismos que prosperan en los ambientes marinos pobres en oxígeno son las bacterias anammox, que pertenecen al orden Planctomycetales. Estas bacterias realizan un proceso del ciclo del nitrógeno en ausencia de oxígeno que es único, denominado oxidación anaerobia del amonio (anammox), que les permite convertir NH4+ y NO2- en N2, que luego se libera a la atmósfera.

          Los microorganismos desnitrificantes también son importantes en estos sistemas. Este es un grupo diverso de bacterias, arqueas e incluso hongos marinos que utilizan NO3- y NO2- como fuente de energía en ausencia de oxígeno y los convierte de regreso en N2, cerrando así el ciclo del nitrógeno. Este proceso ocurre en una serie de etapas secuenciales en las que el óxido nítrico (NO) y el óxido nitroso (N2O) son productos intermedios que se liberan a la atmósfera.

El ciclo del nitrógeno marino y la regulación del clima

El ciclo del nitrógeno marino está íntimamente ligado al ciclo global del carbono y desempeña un papel primordial en la regulación del clima de la Tierra. Por ejemplo, una de las formas en que el ciclo del nitrógeno influye en el clima es por su impacto en el almacenamiento (también llamado sumidero) de carbono oceánico. Este ciclo controla la cantidad de nutrientes nitrogenados disponibles y, por tanto, la productividad biológica en los sistemas marinos, lo cual se relaciona directamente con la cantidad de dióxido de carbono (CO2) atmosférico fijado por el fitoplancton en su biomasa y la exportación de una porción de ese carbono orgánico desde la superficie al fondo marino en un proceso conocido como “bomba biológica de carbono”.

          Además, en los sistemas marinos con escasez de oxígeno la desnitrificación y la anammox son los procesos dominantes del ciclo del nitrógeno. Los microorganismos involucrados en esos procesos convierten los compuestos nitrogenados en formas gaseosas como el N2, ocasionando abundantes pérdidas del nitrógeno disponible para los organismos marinos. Esto puede limitar la producción primaria y, en última instancia, reducir la cantidad de carbono que se almacena en esos ecosistemas.

          Otra forma en la que el ciclo del nitrógeno influye en el clima es con la producción de gases de efecto invernadero, que son los que contribuyen al calentamiento global (véase Conocer nuestro invernadero natural en Oikos=8 2013). Por ejemplo, el N2O es un potente gas de efecto invernadero que se produce durante la desnitrificación y la nitrificación. Por suerte, en los sistemas marinos pobres en oxígeno las bacterias anammox compiten con los microorganismos desnitrificantes por el NO2- y con las arqueas nitrificantes por el NH4+, lo que reduce potencialmente la producción de N2O que se libera a la atmósfera, que a su vez tiene un impacto positivo en el clima al contrarrestar el calentamiento global.

          La relación de los microbios marinos que ciclan el nitrógeno con el clima del planeta es compleja, y las y los científicos seguimos trabajando para resolver muchas incógnitas que todavía hay y para comprender el alcance total de su impacto. Lo que ya está claro es que estos microorganismos desempeñan un papel vital en la regulación de la cantidad de nitrógeno marino y de los gases de efecto invernadero liberados a la atmósfera. Esto es especialmente importante en los sistemas pobres en oxígeno, en donde se pierde hasta 50% del nitrógeno marino. Además, estas zonas se están expandiendo a consecuencia del calentamiento global y la eutrofización y al hacerlo afectan las comunidades microbianas y, en consecuencia, el ciclo del nitrógeno (fig. 2). Por ello, comprender el papel de los microbios marinos que ciclan el nitrógeno en la regulación del clima es fundamental para desarrollar estrategias eficaces de mitigación del cambio climático.

Figura2 Pajares

Figura 2.

Efecto de las actividades antropogénicas en el ciclo del nitrógeno marino. Grandes cantidades de nitrógeno llegan a los ecosistemas marinos por escorrentía o deposición atmosférica, provocando la eutrofización, la formación de zonas muertas y la expansión de las zonas de mínimo oxígeno. Estas regiones son focos de anammox y desnitrificación, que provocan pérdidas de nitrógeno en forma de N2, N2O y NO. La liberación de óxidos de nitrógeno por las actividades antropogénicas y en los ambientes marinos sin oxígeno provoca lluvia ácida y calentamiento global. A su vez, el calentamiento de los océanos provoca la estratificación del agua y la desoxigenación de los sistemas marinos. Imagen elaborada por S. Pajares Moreno.

¿Cómo estudiamos los microbios marinos que ciclan el nitrógeno?

El estudio de los microorganismos es una tarea complicada. Lo bueno es que actualmente ya tenemos una gran variedad de enfoques y herramientas para investigar su diversidad y actividad, en particular en los sistemas marinos. Las campañas oceanográficas, como las que realizamos en los buques “El Puma” y “Justo Sierra”, que pertenecen a nuestra universidad , son muy útiles para estudiar los microbios marinos. Esos buques cuentan con una serie de equipos especializados para el muestreo de agua o sedimento marino (fig. 3).

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Figura 3.

Equipos usados en los buques oceanográficos de la UNAM para el muestreo de microorganismos marinos: a) Roseta con un sensor CTD y botellas oceanográficas para el muestreo de agua, b) Red para fitoplancton y zooplancton, c) Multinucleador y d) Draga para el muestreo de sedimentos. Fotografías de S. Pajares Moreno.

          Una vez que tenemos las muestras, hay distintas maneras de estudiar los microorganismos. Una puede ser aislando las células individuales para determinar características estructurales, genéticas, fisiológicas o metabólicas del microorganismo en cuestión. Por desgracia, el aislamiento de microbios no es adecuado para el estudio de sus relaciones ecológicas. Además, los microorganismos marinos suelen ser muy difíciles de cultivar y, por lo tanto, no se pueden identificar utilizando técnicas tradicionales.

          Por ello, el enfoque actual más utilizado para el estudio de esos microorganismos es mediante técnicas moleculares. Estas herramientas nos permiten identificar y clasificar los organismos según su ADN, así como detectar y cuantificar genes. Por ejemplo, los científicos pueden utilizar la reacción en cadena de la polimerasa (PCR, por sus siglas en inglés) para amplificar pequeñas cantidades de ADN de los microbios presentes en una muestra de agua. Luego se puede secuenciar el ADN amplificado y compararlo con bases de datos de secuencias de ADN conocidas para identificar las distintas especies de microorganismos presentes y los genes que codifican las enzimas involucradas en el ciclo del nitrógeno, como la nitrogenasa.

          Otras técnicas moleculares, como la PCR cuantitativa, también nos permiten medir la cantidad de microorganismos y genes específicos en una muestra. Adicionalmente, los científicos usamos a la metagenómica (véase De la genómica a la sostenibilidad: el caso de México en Oikos= 17), que consiste en secuenciar todo el ADN en una muestra de agua, lo que nos permite identificar todos los microorganismos presentes, así como sus genes y rutas metabólicas, y por tanto conocer sus funciones en el ecosistema marino.

          Para medir la actividad microbiana en sistemas marinos pobres en oxígeno actualmente se utilizan técnicas como los radio-trazadores, para seguir la trayectoria de los nutrientes y los gases producidos por los microorganismos, o la incubación de muestras de agua con diferentes sustratos, para determinar las tasas de ciertos procesos como la desnitrificación. En esta última técnica también se pueden emplear isótopos estables, como el 15N, que se incorpora en los metabolitos producidos por los microbios presentes en la muestra.

          Las nuevas tecnologías -como los sensores y los sistemas de monitoreo en tiempo real- están siendo cada vez más utilizadas para el estudio de los microorganismos marinos. Los sensores, como el CTD (acrónimo en inglés de conductividad, temperatura y profundidad), pueden medir propiedades físicas como la temperatura, la salinidad y la densidad a lo largo de la columna de agua, lo que nos puede dar pistas sobre la actividad microbiana en ese lugar. Además, se están desarrollando sistemas de monitoreo en tiempo real que permiten medir la actividad microbiana de forma constante y en diferentes zonas del océano.

          Por último, también se utilizan modelos matemáticos para simular el comportamiento de los microorganismos que ciclan el nitrógeno en sistemas marinos limitados en oxígeno y así prever cómo pueden influir estas comunidades microbianas en el clima global.

El futuro: implicaciones para la mitigación del cambio climático

Gracias a las recientes tecnologías, hoy sabemos que los microorganismos desempeñan un papel crucial en el ciclo del nitrógeno en los sistemas marinos limitados en oxígeno. La desnitrificación es uno de los procesos clave del ciclo del nitrógeno en estos sistemas, ya que puede limitar la producción primaria, producir gases de efecto invernadero —como el N2O y el CO2— y reducir la cantidad de carbono que se almacena en los ecosistemas marinos, lo que tiene repercusiones en el clima global.

          Por ello es importante seguir investigando y monitoreando los microorganismos en estos ambientes marinos, para así comprender mejor su papel en el ciclo del nitrógeno y su impacto en la salud del planeta (fig. 4).

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Figura 4.

Puesta de sol desde el buque oceanográfico “El Puma” (UNAM). Fotografía de S. Pajares Moreno.

          Además, es fundamental tomar medidas de conservación y mitigación para prevenir la aparición y expansión de las zonas muertas en los sistemas marinos. Por ejemplo, la implementación de prácticas agrícolas e industriales más sostenibles para disminuir la cantidad de nutrientes que llegan a los océanos es una de las acciones que pueden contribuir a proteger los ecosistemas marinos y preservar el clima global.

Para saber más
  • Falkowski, P.G. (2002). The ocean`s invisible forest. Scientific American 287: 54-61. doi: 10.1038/scientificamerican0802-54

  • Lam, P. y Kuypers, M.M.M. (2011). Microbial nitrogen cycling processes in oxygen minimum zones. Annual Review of Marine Science 23: 317-345. doi: 10.1146/annurev-marine-120709-142814

  • Pajares, S. (2016). La cascada del nitrógeno ocasionada por actividades humanas. Oikos= 16: 14-17.

  • Pajares, S. y Ramos, R. (2019). Processes and microorganisms involved in the marine nitrogen cycle: Knowledge and gaps. Frontiers in Marine Science 6: 739. doi: 10.3389/fmars.2019.00739.

  • Pajares, S. y Souza, V. 2013. ¿Microorganismos para controlar el calentamiento global? Oikos= 8: 19-21.